1978年，焦柳铁路南段枝柳线建成通车，吉首站同期启用，是属广州铁路局怀化铁路分局管辖。1993年，广州铁路局改建成广州铁路（集团）公司，吉首站属怀化公司管辖。1998年，吉首站进行改造。2005年，全路裁撤铁路分局建制实行站段直管，吉首站属广州铁路（集团）公司张家界车务段管辖，现为二等站。